4. Механизмы приспособления растений к засухе

У растительных организмов имеется несколько адаптивных стратегий, с помощью которых удается переживать засушливые периоды. Одни виды растений способны накапливать и удерживать воду, поддерживая таким образом необходимую степень гидратации своих клеток и органов (например, суккуленты, имеющие САМ - путь углеродного метаболизма). Другие приспособились функционировать в условиях дефицита воды в организме (ксерофиты, для которых, как правило, характерен С4 - путь фотосинтеза). У некоторых видов растений в условиях засухи (или засоления) даже индуцируется переход фотосинтеза к САМ - пути углеродного метаболизма. К третьей группе относятся растения, которые "избегают" засухи за счет организации жизненного циклы (эфемеры) таким образом, чтобы вегетировать в период достаточного обеспечения водой.

Рис. 3. Пути приспособления растений к засухе. (Чиркова, 2002)

Остановимся на каждом способе более подробно. Избежание высыхания обеспечивается высоким водным потенциалом за счет добывания воды, ее удержания и экономного расходования. Для этих растений характерно:

1) глубокое проникновение корней вплоть до грунтовых вод и большая скорость их роста (гемиксерофиты);

2) хорошая устьичная регуляция (суккуленты);

3) меньшее количество устьиц, погруженные устьица (суккуленты, ксерофиты);

4) определенная ориентация листьев и их скручивание (гемиксерофиты, стипаксерофиты);

Рис. 4. Дневные ритмы свертывания листовых пластинок ковыля - Stipa rubens в казахских степях (по Свешниковой В.М. и Бобровской Н.И., 1973). I - пластинки полностью раскрыты II - полусвернуты, III - свернуты. Кривая - дневной ход температуры воздуха.

5) уменьшение размеров листьев, их опушенность, многослойный эпидермис и палисадная зачастую многорядная паренхима (мезофиты, ксерофиты);

Рис. 5. Поперечный срез листа пустынной древесной породы - песчаной акации - Ammodendron conollyi (по Шенникову А.П., 1950)

6) толстая кутикула для снижения кутикулярной транспирации, которая может составлять от 5% до 25% и даже 50% от полной транспирации у приспособленных видов (ксерофиты);

7) большое число крупных сосудов ксилемы (гемиксерофиты);

8) высокое содержание осмотически активных веществ (ксерофиты). У ксерофитов обычно повышено осмотическое давление клеточного сока, позволяющее всасывать воду даже при больших водоотнимающих силах почвы, т.е. использовать не только легкодоступную, но и труднодоступную почвенную влагу;

9) опадение листьев, поскольку листопадность деревьев возникла как приспособление к перенесению не только холодного времени года, но и сухих сезонов (мезофиты, ксерофиты); если вслед за сухим периодом наступает сезон дождей, то могут появиться новые листья, что повторяется несколько раз в году.

Механизмы толерантности обеспечивают растениям выживание и рост при низком водном потенциале в результате снижения интенсивности обмена веществ (пойкилоксерофиты) или метаболических перестроек (эуксерофиты).

Во многом эти механизмы те же, что и для избежания обезвоживания.

Особое значение они имеют в аридных зонах при экстремальных условиях, когда доступных запасов влаги в почве нет, а водоудерживающей способности оказывается недостаточно, чтобы защитить растения от обезвоживания и низкого водного потенциала (настоящие ксерофиты - эуксерофиты, пойкилоксерофиты, впадающие в анабиоз).

При этом у мезофитов и ксерофитов высокий водный потенциал может сочетаться как с большой эффективностью использования воды (низкий коэффициент транспирации у эуксерофитов), так и со значительной потребностью в воде (высокий транспирационный коэффициент у геми- и стипаксерофитов).

Механизмы толерантности функционируют на уровне клетки, организма и популяции. На уровне клетки большую роль в обеспечении высокого водного потенциала играет осмотическая регуляция.

Осмотики должны быть нетоксичными, обладать очень высокой растворимостью, по возможности быть биполярными, чтобы заменять диполи воды, и не участвовать в основных метаболических процессах (именно поэтому сахара - плохие осмотики).

Рис. 6. Механизмы приспособления растений к засухе на уровне клетки, организма, популяции. (Чиркова, 2002)

Роль осморегулирующих веществ играют различные моно- и олигосахариды, аминокислоты, в первую очередь пролин, производные аминокислот - бетаины и многоатомные спирты. Особое значение в осморегуляции имеет свободный пролин - стрессовый метаболит, содержание которого сильно возрастает при засухе, что связывают с распадом хлорофилла, белков. Установлена связь пролина и АБК, поскольку последняя увеличивает его содержание. Пролин образуется из органических кислот - интермедиатов дыхания, и азота нитратов, которые особенно интенсивно накапливаются в сосудистых пучках и эпидермисе. Он синтезируется из глутамина, а бетаин - из аминоспирта холина, входящего в состав фосфолипидов. Содержание этих предшественников увеличивается в стрессовых условиях в связи с активацией гидролитических процессов и распадом белков и липидов. В условиях водного дефицита активируется синтез не только низкомолекулярных осмотиков, но и различных стрессовых белков, в том числе и белков, удерживающих воду и ионы. Так, в клетках при засухе накапливается осмотин-катионитный белок, его содержание может составлять 12% от общего содержания белка. Он локализован в вакуолях и везикулах тонопласта. Стимулируют синтез осмотина и его мРНК и АБК.

При обезвоживании синтезируются белки - дегидрины семейства LEA. Эти белки, при нормальном водоснабжении растений обычно синтезируются в зародышах на стадиях позднего эмбриогенеза, когда происходит естественное обезвоживание созревающих семян. Различные представители этого семейства белков взаимодействуют с клеточными структурами, предохраняя их от деградации при обезвоживании, связывают воду. В состав стрессовых белков входят также аквалорины - каналы для поступающей воды, которые облегчают водный транспорт через мембраны в осмотически зависимых ситуациях.

У растений найдены два типа аквапоринов - в плазматической и вакуолярной мембранах. К функциональным белкам, способствующим повышению устойчивости к засухе, относятся и многочисленные гидролазы, в том числе ферменты протеолиза, ингибиторы протеаз, ферменты биосинтеза осмотиков. При водном стрессе синтезируются также регуляторные белки, которые участвуют в экспрессии генов и сигнальной трансдукции. Накопление указанных осмотически активных веществ обеспечивает высокую водоудерживающую способность цитоплазмы. Благодаря осмотической регуляции у растений при засухе сохраняются тургор и открытость устьиц, а следовательно, возможность нормального роста и поддержание других физиологических процессов. Степень осморегуляции специфична для видов и сортов и зависит от интенсивности засухи. При жестком водном дефиците ее роль в устойчивости снижается (суккуленты, гемиксерофигы).

Помимо осмотической регуляции в обеспечении толерантности клетки важную роль играет стабилизация клеточных мембран. У растений, устойчивых к засухе, при дегидратации предотвращаются разрушение бислойной структуры липидов и соответствующие структурные и конформационные изменения белков мембран. Этому способствует накопление при обезвоживании ди- и олигосахаридов. Они взаимодействуют с полярными головками фосфолипидов, не допуская слипания мембран.

Эти соединения противостоят также повышению температуры фазового перехода гель-жидкий кристалл (гель-золь). В результате целостность мембран у организмов, устойчивых к засухе, сохраняется лучше. Так, плазмалемма у приспособленных к засухе растений теряет барьерные свойства в ходе дегидратации при значительно более низком содержании воды, чем у чувствительных. Сохранение стабильности мембран важно для эффективной осморегуляции, поскольку только функционально активные мембраны способны выдержать большие концентрации осмотиков. Стабильность мембран необходима для поддержания энергетических процессов - аэробного дыхания и фотосинтеза.

У мезофитов, различающихся по устойчивости к засухе, кривые интенсивности дыхания в зависимости от степени обезвоживания отличаются по положению максимума. У устойчивых растений максимальная интенсивность дыхания достигается при более сильном водном дефиците, чем у неустойчивых. Если сравнивать интенсивность дыхания у растений, относящихся к различным группам по способности переносить засуху, оказывается, что у ксерофитов с потерей воды дыхание долгое время не меняется, т.е. их дыхательные системы более устойчивы к обезвоживанию. У пойкилоксерофитов, например фиалки сербской (Ramondia serbicd), наоборот, интенсивность дыхания определяется насыщенностью клеток водой. Усиливается активность внемитохондриальных систем окисления в результате ослабления переноса электронов в ЭТЦ митохондрий при засухе, что связано с обеспечением детоксикации продуктов распада. Обезвреживание (жободнорадикальньгх соединений, которые образуются при засухе, как и при других стрессовых воздействиях, за счет активации антиоксидантных систем весьма существенно для устойчивости к обезвоживанию.

Таким образом, детоксикация продуктов распада также входит в число важных механизмов толерантности. Для синтеза стрессовых белков и успешного восстановления обмена после засухи важно сохранение ненарушенным генетического аппарата клетки. Защита нуклеиновых кислот от засухи осуществляется различными стрессовыми белками - шаперонами. Они в состоянии долгое время поддерживать целостность ДНК даже при абсолютном обезвоживании (у пойкилоксерофитов). Повреждение ДНК обнаруживается лишь при сильной и длительной засухе. На этом этапе главную роль играют системы репарации повреждений.

Сигнал засухи воспринимается осмосенсорами, которыми могут быть механические изменения плазматической мембраны или состояния цитоскелета, окислительный взрыв, т.е. накопление активных форм кислорода. В цитоплазме клетки имеются белковые факторы транскрипции (трансфакторы), DREB (dehydration responsible elementsbinding), связывающиеся с элементами дегидратации - регуляторными элементами (промоторами) генов в ядре (DRE) TACCGACAT. Трансдукция сигнала из цитоплазмы в ядро связана с участием ионов кальция, инозитольного цикла, фосфорилированием, которое осуществляется Са- или МАР-зависимыми протеинкиназами. В результате передачи сигнала в ядро происходят изменения экспрессии генов, которые влекут за собой биохимические и физиологические изменения - синтез стрессовых белков и повышение устойчивости.

Индуктором синтеза белков в условиях засухи или засоления, холода, высокой температуры и даже кислородной недостаточности, т.е. при нарушении осмотической регуляции, может быть и АБК. Их дополняет только иной регуляторный белок, относящийся к белковым факторам транскрипции (b-zip), и регуляторный элемент генов - ABRE (PyACGTGGC), т.е. элементы ответа на АБК. В результате синтезируются АБК-чувствительные или Rab-белки. При обычном водоснабжении их нет в листьях, но недостаток воды вызывает накопление в листьях АБК, которое индуцирует синтез этих гидрофильных белков, устойчивых к дегидратации.

Итак, к клеточным механизмам толерантности относятся:

1) осмотическая регуляция;

2) стабилизация клеточных мембран;

3) перестройки в процессе дыхания;

4) детоксикация токсических продуктов обмена;

5) изменение гормональной регуляции обмена веществ;

6) перестройки в работе генетического аппарата, направленные на регуляцию синтеза стрессовых белков. (Чиркова, 2002)

Помимо механизмов устойчивости к действию обезвоживания на клеточном уровне включаются защитные реакции и на уровне организма, в которых участвует трофическая система регуляции. Нарушение работы фотосинтетического аппарата должно приводить к ингибированию оттока ассимилятов и нарушению донорно-акцепторных взаимодействий в организме. Однако выяснилось, что передвижение ассимилятов существенно ингибируется только при очень сильном водном дефиците. Эта относительная нечувствительность передвижения ассимилятов позволяет растениям мобилизовать и использовать их резервы, например для роста семян, даже при довольно сильном воздействии. Способность поддерживать транспорт углеводов является ключевым фактором устойчивости растений к засухе. (Чиркова, 2002)

Рис. 7. Индукция синтеза стрессовых белков при засухе и засолении. ПК - протеинкеназы, ИФ3 - инозитолтрифосфат, DREB 2 - dehydration responsible elements binding - белковые факторы транспирации, отвечающие на засуху; DRE dehydration responsible elements- элементы ответа на засуху в промоторах генов; b-zip - регуляторный белок; ABRE - элементы ответа на АБК; Rab - белки ответа на АБК (Чиркова, 2002)